成立の背景：鎌倉府の決裂と「享徳の乱」

室町幕府は東国支配のため、鎌倉に「鎌倉府」を置いていた。しかし、鎌倉公方（足利氏）とそれを補佐する関東管領（上杉氏）は次第に対立を深め、1438年の永享の乱によって鎌倉公方の足利持氏が滅ぼされた。その後、幕府によって持氏の遺児である足利成氏（しげうじ）の鎌倉公方就任が認められたが、両者の不信感は拭えなかった。

1454年、足利成氏が関東管領の上杉憲忠を謀殺したことを契機に、東国を二分する大乱である享徳の乱が勃発する。成氏は幕府軍や上杉軍の反撃に遭って鎌倉を追われ、1455年に自身の地盤に近く、水上交通の要衝でもあった下総国の古河（現在の茨城県古河市）に本拠を移した。これが「古河公方」の始まりである。

関東の東西分裂と「堀越公方」との対立

古河に拠った足利成氏は、自らこそが正統な鎌倉公方であると主張し、東関東の武士（下総の千葉氏、結城氏、下野の小山氏など）の支持を集めて幕府や上杉氏と激しく対立した。これに対し、室町幕府は成氏を討伐するため、将軍足利義政の異母兄である足利政知を新たな鎌倉公方として関東に派遣した。

しかし、政知は鎌倉に入ることができず、手前の伊豆国堀越（静岡県伊豆の国市）に留まることを余儀なくされ、堀越公方（ほりごえくぼう）と呼ばれた。ここに、古河公方と堀越公方（および関東管領・上杉氏）という、関東を東西に二分する対立構図が完成した。この享徳の乱は、応仁の乱に先駆けて関東地方を本格的な戦国時代へと突入させることとなった。

戦国大名への変質と後北条氏による傀儡化、そして終焉

1482年の「都鄙合体（とひがったい）」と呼ばれる和睦により、古河公方はようやく幕府から正式な鎌倉公方としての地位を公認された。しかし、長年の戦乱によって公方自身の権威は著しく低下していた。16世紀に入ると、関東に新興勢力である後北条氏が台頭し、関東の政治秩序は激変する。

古河公方家では内紛が相次ぎ、第3代公方の足利高基の時代には、決別した弟の足利義明が「小弓公方（おゆみくぼう）」を称して対立するなど分裂が進んだ。この状況に乗じた後北条氏は、古河公方家との婚姻関係を通じて影響力を強め、次第に実権を掌握していく。第5代公方足利義氏の時代には、古河公方は完全に後北条氏の傀儡（かいらい）と化していた。

1590年、豊臣秀吉による小田原征伐によって後北条氏が滅亡すると、後北条氏と運命をともにしていた古河公方もその地位を失い、歴史の表舞台から消滅した。ただし、足利氏の血脈は秀吉の配慮によって喜連川氏（きつれがわし）として存続を許され、江戸時代には特異な格式を持つ喜連川藩（のちの足利藩）として幕末まで命脈を保つこととなる。