白河上皇による創建から禅寺への転換

万寿寺の起源は、平安時代後期の1096年（嘉保3年）、白河上皇が早世した愛娘である郁芳門院（媞子内親王）の菩提を弔うため、六条尾張小路の御所に堂宇を建立したことに始まる。創建当初は密教・顕教を兼ねた伝統的な宗派の寺院であり、その所在地から「六条万寿寺」などと称された。

鎌倉時代中期に入ると、宋から帰国して東福寺を開いた高僧・円爾（聖一国師）を勧請開山に迎え、禅宗（臨済宗）の寺院へと改められた。これにより万寿寺は東福寺と密接な関係を持つようになり、鎌倉幕府や朝廷の信仰を集めて広大な敷地を有する大寺院へと発展していった。

京都五山への編入と室町時代の繁栄

室町時代に入ると、足利将軍家は禅宗を厚く保護し、自らの権力基盤の一部として組織化を図った。1386年（至徳3年）、3代将軍足利義満は禅寺の格付け制度である「五山・十刹の制」を再編した。この際、南禅寺を「五山之上（別格）」とし、京都五山の第一位から第四位に天龍寺、相国寺、建仁寺、東福寺を置き、万寿寺を京都五山の第五位に位置づけた。

五山に列せられたことで、万寿寺は幕府による手厚い財政的保護と同時に、厳しい管理下に置かれた。五山の僧侶たちは「五山文学」と呼ばれる漢詩文の創作活動に励み、明との日明貿易（勘合貿易）の外交実務を担うなど、室町文化の担い手として重要な役割を果たした。万寿寺もまた、そのような学問と文化の中心地の一つとして機能したのである。

戦乱による衰退と現代への継承

室町時代中期に勃発した応仁の乱（1467〜1477年）により、万寿寺は他の京都の有力寺院と同様に壊滅的な打撃を受けた。さらに戦国時代の戦火が追い打ちをかけ、かつての壮大な伽藍は焼失し、寺勢は大きく衰退した。

安土桃山時代には、豊臣秀吉による京都の都市改造に伴い、東福寺の北側（現在の京都市東山区）へ移転を余儀なくされた。江戸時代以降、独立した五山としての維持が困難となり、実質的に東福寺の管轄下に入ることとなった。現在は東福寺の塔頭（子院）としてその名を残しているが、かつて京都五山の一翼を担った歴史を示す、重要文化財の阿弥陀如来坐像などの貴重な仏像や文化財が今に伝えられている。